《剧场版 灼眼的夏娜》围绕少女夏娜展开。夏娜是“炎发灼眼的杀手”，肩负着讨伐妄图吞噬人类“存在之力”的红世使徒的使命。故事中，平凡高中生坂井悠二意外发现自己已成为“火炬”，即将被世界遗忘。夏娜为保护悠二，将他带在身边。在一次战斗后，悠二得知了红世的真相和自己的命运。此时，名为祭礼之蛇的强大红世之王即将现世，世界面临巨大危机。悠二、夏娜等人与各方势力周旋，在战斗中不断成长。他们既要对抗红世使徒，又要应对复杂的人际关系和内心的挣扎。最终，夏娜和悠二携手，为守护世界和彼此的羁绊而战。