《辉夜大小姐想让我告白：天才们的恋爱头脑战第一季》围绕秀知院学园学生会的会长白银御行和副会长四宫辉夜展开。两人身为学园中顶尖的天才，对彼此心生爱慕，然而自尊心极强的他们都不愿率先告白，于是展开了一场激烈的“恋爱头脑战”。 在学生会的日常中，他们不断使出各种计谋，试图让对方先开口表白。比如辉夜会精心策划约会场景，诱导白银主动告白；白银则会在学业竞赛等活动中展现魅力，期待辉夜按捺不住心意。期间，学生会的其他成员藤原千花、石上优等人也不断搅局，增添了许多笑料。他们的每一次交锋都充满了反转与惊喜，将青春期恋爱中的小心思展现得淋漓尽致。